Cortical recurrence supports resilience to sensory variance in the primary visual cortex

Abstract

Our daily endeavors occur in a complex visual environment, whose intrinsic variability challenges the way we integrate information to make decisions. By processing myriads of parallel sensory inputs, our brain is theoretically able to compute the variance of its environment, a cue known to guide our behavior. Yet, the neurobiological and computational basis of such variance computations are still poorly understood. Here, we quantify the dynamics of sensory variance modulations of cat primary visual cortex neurons. We report two archetypal neuronal responses, one of which is resilient to changes in variance and co-encodes the sensory feature and its variance, improving the population encoding of orientation. The existence of these variance-specific responses can be accounted for by a model of intracortical recurrent connectivity. We thus propose that local recurrent circuits process uncertainty as a generic computation, advancing our understanding of how the brain handles naturalistic inputs.

Type
Publication
Nature Communications Biology

Communiqué de presse: Comment le cerveau fait face à l’incertitude ?

[Introduction :] Nous vivons dans un monde fait d’incertitudes, qui pourtant ne nous empêchepas d’effectuer nos tâches quotidiennes. Vous ne traverseriez pas la route avant d’être certain que le conducteur de la voiture passante vous a vu, pas d’avantage que vous ne vous approcheriez pas d’un buisson avant d’être sûr qu’il est occupé par un oiseau plutôt que par un lion. Malgré la nécessité fondamentale de résoudre ces incertitudes au quotidien, nous savons relativement peu sur la manière dont notre cerveau procède pour ce faire. Dans cet article publié dans Nature Communications Biology, les scientifiques présentent des enregistrements des neurones du cerveau, et mettent en évidence un nouveau type de neurone qui encode cette incertitude. Cette recherche est clé pour avancer la compréhension de notre cerveau et construire des modèles artificiels qui peuvent prendre en compte leurs certitudes. Imaginez que vous vous promeniez dans une forêt. Le vent bruisse dans les feuilles, quand soudain un bruit étrange attire votre attention. S’agit-il d’un écureuil qui se précipite sur le sentier à la vue de tous ? Ou peut-être d’un oiseau niché derrière les buissons, caché dans le feuillage ? Dans ce dernier cas, prenez-vous le temps de voir l’oiseau, ou en déduirez-vous que le bruissement est plutôt celui d’un lion, et vous enfuirez-vous le plus vite possible ? Ce simple scénario illustre un problème quotidien auquel nous sommes confrontés : comment notre cerveau peut-il donner un sens au monde, alors que nos sens sont bombardés d’informations peu fiables ? Ce manque de précision - l’inverse de la variance d’une information - est marquant dans le domaine de la vision. En effet, une image peut être décomposée en de nombreuses lignes ou “bords” qui forment sa structure, à l’instar d’un puzzle composé de nombreuses pièces différentes.

Figure 1. Les images naturelles (ici, une vue des calanques de Marseille), sont décomposées en éléments orientés (en bas à gauche) par des réseaux de neurones, dont les interactions sont contraintes par l'incertitude locale qui décrit des parties du champ visuel.
Figure 1. Les images naturelles (ici, une vue des calanques de Marseille), sont décomposées en éléments orientés (en bas à gauche) par des réseaux de neurones, dont les interactions sont contraintes par l’incertitude locale qui décrit des parties du champ visuel.
Cependant, toutes les pièces du puzzle ne sont pas coupées de la même manière, et certaines ont des bords plus variables que d’autres. C’est un problème pour la toute première zone de notre cerveau qui commence à donner un sens à ces “pièces de puzzle” visuelles, le cortex visuel primaire. Jusqu’à récemment, notre compréhension de la manière dont le cerveau traite ces données visuelles complexes reposait en grande partie sur l’observation du comportement humain [1,2]. Ces dernières années, cependant, les chercheurs ont commencé à sonder le cortex visuel primaire des macaques et ont découvert que cette zone du cerveau présente des comportements complexes qui reflètent les processus de prise de décision complexes que nous entreprenons en tant qu’êtres humains [3]. En effectuant des enregistrements dans le cortex visuel primaire, la zone responsable du traitement de l’information visuelle dans le cerveau, les chercheurs ont découvert un phénomène remarquable : les neurones de notre cortex visuel primaire ont des réponses distinctes à la complexité des images. Deux types principaux de neurones ont été identifiés sur la base de leurs réponses : certains sont relativement indifférents à l’augmentation de la variance, tandis que d’autres montrent une décroissance rapide de leur capacité d’encodage face à cette variance (non linéaires).
Figure 2 La variation du code des neurones face a une augmentation d'incertitude dépend de leur position dans le cortex (a, b), un phénomène expliqué par une activité récurrente plus intense pour les neurones encodant l'incertitude.
Figure 2 La variation du code des neurones face a une augmentation d’incertitude dépend de leur position dans le cortex (a, b), un phénomène expliqué par une activité récurrente plus intense pour les neurones encodant l’incertitude.
Globalement, la récurrence peut expliquer comment différents neurones encodent (ou non) la variance de leur entrée. Ces résultats vont dans le sens d’une compréhension plus complète du cerveau, qui ne se contente pas d’encoder des caractéristiques moyennes, comme le suggéraient les modèles précédents, mais prend également en compte la complexité des entrées, grâce à la connectivité entre les neurones. Il s’agit d’une étape cruciale pour comprendre comment notre cortex gère les “puzzles visuels” que nous rencontrons tous les jours, permettant au cerveau d’effectuer des calculs complexes sur des distributions probabilistes - un modèle qui gagne en popularité dans les neurosciences [5].

Références

[1] Von Helmholtz, H. (1925). Helmholtz’s treatise on physiological optics (Vol. 3). Optical Society of America. [2] Barthelmé, S., & Mamassian, P. (2009). Evaluation of objective uncertainty in the visual system. PLoS computational biology, 5(9), e1000504. [3] Hénaff, O. J., Boundy-Singer, Z. M., Meding, K., Ziemba, C. M., & Goris, R. L. (2020). Representation of visual uncertainty through neural gain variability. Nature communications, 11(1), 2513. [4] Leon, P. S., Vanzetta, I., Masson, G. S., & Perrinet, L. U. (2012). Motion clouds: model-based stimulus synthesis of natural-like random textures for the study of motion perception. Journal of neurophysiology, 107(11), 3217-3226. [5] Spratling, M. W. (2016). A neural implementation of Bayesian inference based on predictive coding. Connection Science, 28(4), 346-383.

Hugo Ladret
Hugo Ladret
Phd candidate in Computational Neuroscience

During my PhD, I am focusing on the role of precision in natural and artificial neural networks.

Laurent U Perrinet
Laurent U Perrinet
Researcher in Computational Neuroscience

My research interests include Machine Learning and computational neuroscience applied to Vision.